Храм построен в 1660—1667 годах на месте деревянной церкви XVI века. Её строителем, вероятно, был Павел Потехин, крепостной зодчий князя Никиты Одоевского, построивший для него схожий храм в усадьбе Никольское-Урюпино.
Храм является самой старинной постройкой на территории усадьбы. В 1824 году, когда усадьба принадлежала князю Николаю Юсупову, построены Святые ворота, а в 1826 г. — церковная глинобитная ограда с двумя башнями и воротами.
В 1820-х годах к храму была пристроена трёхъярусная колокольня. В 1919 году усадьба и храм были превращены в историко-художественный музей-заповедник. При проведении реставрационных работ в 1964—1965 годах для восстановления первоначального облика церкви колокольня была разобрана.
В настоящее время храм действующий, в нём возобновлены богослужения.
В 1993-2013 гг. настоятелем храма был священник Пётр Москалионов, возродивший здесь приходскую жизнь.
В 2013-2021 гг. отец Пётр нёс служение в Елизаветинском храме в Опалихе. Скончался 19 февраля 2021 г.
С 6 июня 2013 г. настоятелем храма является священник Илия Ничипоров.